Foitzik, Susanne Prof. Dr.

Curriculum Vitae

Akademische und Forschungsschwerpunkte

Professorin der Evolutionsbiologie (W 3), Johannes Gutenberg-Universität Mainz, 2010-
Professorin der Verhaltensökologie (C 3), LMU München, 2004-2010
Wissenschaftliche Assistentin, (C1), Universität Regensburg, 2000-2004
Postdoc Stipendiatin, Colorado State University, Ft. Collins, USA, 1998-2000

Ausbildung

Habilitation, Zoologie, Universität Regensburg 2004
Dr. rer. nat., Biologie, Julius Maximilians Universität Würzburg 1998
Diplom, Biologie, Julius Maximilians Universität Würzburg 1995

Auszeichnungen

Sprecherin des Graduiertenkollegs 2526 GenEvo: Gene Regulation in Evolution 2019-
Sprecherin des EES Master Program, gefördert durch die VW Stiftung, 2007-2010
DAAD Stipendiatin, State University of New York, Albany USA, 1992-93

Akademische und Forschungskommissionen

Prodekanin des Fachbereiches Biologie an der JGU 2017-
Geschäftsführende Leiterin des Instituts für organismische und molekulare Evolutionsbiologie, JGU 2017-
Mitglied des Fachbereichsrates, Senates und des Gutenberg Nachwuchskollegs, JGU Mainz, 2014-
Mitglied des DFG Fachkollegiums Zoologie 2012-2016
Mitglied des Senatsausschusses Evaluierung der Leibniz Gesellschaft 2011-2015

Adademische Dienste

Handling Editor Biology Letters 2016-
Editorial Board Insectes Sociaux 2006-2014

 

Forschungsinteressen

Ich interessiert mich für die Evolution des Sozialverhaltens mit einem integrativen Ansatz von der Verhaltensökologie über die Genomik bis zur Epigenetik. Wir konzentrieren uns auf Ameisen und gelegentlich auf Bienen als Modellorganismen, da die Verhaltensweisen dieser sozialen Tiere auf verschiedenen Ebenen selektioniert werden, hochkomplex sind und sowohl kooperatives als auch konfliktverhalten beinhalten. Wir untersuchen die Rolle der Plastizität bei der Erzeugung verschiedener Phänotypen durch differentielle Genexpression. Wir untersuchen die Evolution von Life History Strategien, das Altern und die Genome von sozialen Insekten. Wir interessieren uns dafür, wie Parasiten soziale Insekten beeinflussen und manipulieren und ob und wie sich Wirte gegen diese Angriffe verteidigen können.

Gegenwärtig konzentrieren wir uns auf die folgenden Forschungsfragen:

• Wie verteidigen sich Insektengesellschaften gegen Parasiten?
• Welche Merkmale und Gene werden bei der Wirt-Parasit-Koevolution selektiert?
• Wie hat sich das Sklavenhalterverhalten bei Ameisen entwickelt und mit ihren Wirten koevolviert?
• Wie regulieren Insektengesellschaften die Arbeitsteilung und ermöglichen Spezialisierung?
• Welche evolutionäre Bedeutung hat die Varianz im Verhalten und in anderen Merkmalen?
• Welche Fitnessvorteile haben unterschiedliche Verhaltensstrategien bei sozialen Insekten?
• Wie ist es möglich, dass Ameisenköniginnen mehrere Jahrzehnte leben können?
• Wie werden Alterung und Fruchtbarkeit auf molekularer Ebene reguliert?
• Was sind die molekularen Grundlagen von Lernen und Gedächtnis?
• Wie wird das Mikrobiom reguliert und wie beeinflusst dies das Verhlatne und die Fitness sozialer Insekten?
• Welche genregulatorischen Prozesse sind an der phänotypischen Plastizität bei sozialen Insekten beteiligt?

 

Laufende Projekte

Genomweite Detektion der Selektion und Adaptation bei einer koevoluierenden sklavenhaltender Ameise und ihres Wirtes

gefördert durch die DFG

Eine Kooperation mit Dr. Barbara Feldmeyer, BiK F Senckenberg, Frankfurt

Doktoranden: Erwann Collin und Maide Macit

Koevolution zwischen antagonistischen Arten kann evolutionäres Wettrüsten antreiben - wechselseitige Zyklen der Koadaptation. Jüngste Fortschritte in der Sequenzierungstechnologie erlauben es nun, die molekulare Basis evolutionärer Anpassungen auf genomischer Ebene in Nicht-Modellsystemen zu untersuchen. In diesem Projekt konzentrieren wir uns auf ein gut untersuchtes Wirt-Parasiten-System, bestehend aus der sklavenhaltenden Ameise Temnothorax americanus, einem obligat sozialen Parasiten, und ihrem verwandten Wirt Temnothorax longispinosus, für den es zahlreiche Belege für Koevolution und lokale Anpassung gibt. Wir haben mit Hilfe von Transkriptomik untersucht, welche Gene dem Sklavenraub- und Wirtsabwehrverhalten bei drei sklavenhaltenden Ameisen und ihren drei Wirtsarten der Gattung Temnothorax zugrunde liegen. Wir entdeckten Kandidatengene, die während Sklavenüberfällen und unter Selektion hochreguliert werden. Erste RNAi-Experimente zeigten ihre mögliche Funktion bei der Kontrolle des Raubverhaltens. Wir fanden wenig Überschneidungen zwischen den Arten, sowohl bei den differentiell exprimierten Genen als auch bei denjenigen, die unter Selektion stehen, was auf artspezifische Evolutionsverläufe hinweist. Ein erstes Projekt auf Populationsebene zeigte, dass die Wirtsreaktionen und die Genexpression im Gehirn von der Herkunft der Sklavenhalter abhängen, d.h. von der Prävalenz der Parasiten in der Sklavenhalterpopulation. Wir gehen nun einen Schritt weiter und untersuchen die molekularen Grundlagen der Koevolution auf genomweiter Ebene. Dies ist möglich, da wir kürzlich die Genome unserer beiden Hauptmodellarten erhalten und annotiert haben. Wir verwenden Populationen eines "natürlichen Experiments", in dem sich Wirt und Parasit in Sympatrie (=Koevolution) oder Allopatrie weiterentwickeln. Wir untersuchen den genetischen Hintergrund der Anpassungen, die Art und Stärke der Selektion und ob hauptsächlich regulatorische Regionen oder proteinkodierende Gene für die Koadaptation wichtig sind. Wir verwenden einen kombinierten Ansatz aus genomweiter Pool-Seq und Resequenzierung von Ameisengenomen aus 12 Wirts- und 8 Parasitenpopulationen, um Gene und Regionen unter Selektion und Kopplung zu bestimmen. Wir charakterisieren chemische Merkmale (kutikuläre Kohlenwasserstoffe und Dufour-Drüsensekrete) und gewebespezifische Genexpression aller Populationen, um eine genomweite Assoziationsstudie durchführen zu können und die genomischen Informationen mit chemischen, transkriptomischen und Verhaltensphänotypen zu verknüpfen. Indem wir mehrere Populationen unter ähnlichen Selektionsregimen analysieren, können wir aufdecken, ob die Koevolution an verschiedenen Orten unterschiedliche Wege nimmt oder ob sie parallel verläuft. Sobald wir interessante Kandidaten-Loci identifiziert haben, führen wir funktionelle RNAi-Analysen durch, um ihre Wirkung auf den Phänotyp experimentell zu charakterisieren. Insgesamt trägt unsere Studie zu einem besseren Verständnis der genetischen Mechanismen der Anpassung während der Koevolution bei.

Die Sklavenhaltende Ameise Temnothorax americanus (links) interagiert mit einer Wirtsarbeiterin der Art Temnothorax longispinosus (rechts)

 

Ultimate und proximate Aspekte des räumlichen Lernens bei einem individual foragierenden sozialen Insekt

gefördert durch die DFG

Eine Kooperation mit Prof. Dr. Inon Scharf, Tel Aviv University und Dr. Romain Libbrecht, JGU Mainz

Lernen, der Prozess der Verhaltensänderung aufgrund von Erfahrungen, ist ein allgemeiner Prozess, den Tiere durchlaufen. Lernen kann die Leistung verschiedener Aktivitäten und folglich die Fitness eines Tieres erhöhen. Dieser multidisziplinäre Vorschlag konzentriert sich auf die dreifache Verbindung zwischen Lernen, Vergessen und Genexpression, was eine selten untersuchte Kombination ist. Wir tun dies im Kontext des Futtersuchverhaltens. Lernen wird bei der Nahrungssuche erwartet, da die Tiere regelmäßig nach Nahrung suchen und ihr Verhalten anpassen müssen. Wir haben mehrere Lücken in der aktuellen Literatur identifiziert, die wir durch Untersuchungen füllen wollen: (1) die unmittelbaren molekularen Mechanismen, die den Lernprozessen zugrunde liegen; (2) das Vergessen, insbesondere der adaptive Verlust von Informationen, der genauso wichtig sein kann wie das Lernen, aber weniger oft untersucht wird; und (3) der adaptive Wert des räumlichen Lernens unter Wettbewerbsbedingungen. Obwohl der Wettbewerb ein Hauptfaktor ist, der ökologische und evolutionäre Prozesse vorantreibt, wurde der Wert des Lernens unter Wettbewerbsbedingungen mit naiven Individuen noch nicht getestet. Wir schlagen vor, alle diese Aspekte an einer individuell suchenden Ameise, Cataglyphis niger, zu untersuchen. Wir haben bereits gezeigt, dass C. niger-Kolonien lernen, ein Labyrinth zu lösen und sich diese räumlichen Informationen über zwei Wochen lang merken. Außerdem haben wir Transkriptomik und epigenetische Inhibitoren intensiv genutzt, um die Genexpression und die genregulatorischen Prozesse zu untersuchen, die den verschiedenen Verhaltensweisen der Ameisen zugrunde liegen. Wir schlagen hier eine Reihe von Experimenten vor, um zu analysieren, (1) welche Veränderungen der Genexpression, der Histonmodifikationen und der DNA-Methylierung mit Lernen und Vergessen verbunden sind. Wir erwarten, dass die Hemmung relevanter epigenetischer Prozesse das Lernen beeinträchtigt und zu einem schnelleren Vergessen führen kann. (2) der Verhaltensmechanismus des Vergessens, ob es sich um einen passiven Prozess (Zerfall) handelt oder um einen aktiven, der entweder retroaktive oder proaktive Interferenzen beinhaltet, d.h. entweder, dass das Lernen neuer Informationen das Gedächtnis beeinträchtigen könnte, oder dass vorherige Informationen den Erwerb neuer Informationen beeinträchtigen. (3) der interaktive Effekt von Koloniegröße und Lernen auf den Futtersuch-Erfolg unter Wettbewerbsbedingungen. Wir vermuten, dass kleinere Kolonien größere Kolonien ausstechen können, wenn sie über ausreichende Lernfähigkeit und räumliche Informationen verfügen, um die Nahrungsressourcen zu finden. Unsere Ergebnisse sind für Forscher aus verschiedenen Bereichen interessant - von der Verhaltensökologie über die experimentelle Psychologie bis hin zur molekularen Neurobiologie.

 

Die Rolle der Genregulation bei der Arbeitsteilung von Ameisen

gefördert durch die DFG im Rahmen des GRK 2526 GenEvo

In Kooperation mit Prof. Dr. Peter Baumann und Prof. Dr. Susanne Gerber, JGU Mainz

Doktorand: Marcel Caminer

Soziale Insekten sind Modelle für die Evolution phänotypischer Plastizität, da die Variation der Genexpression die Entwicklung der Kaste weitgehend steuert. Soziale Insektenarbeiterinnen spezialisieren sich auf bestimmte Aufgaben und es wird angenommen, dass diese Arbeitsteilung zum ökologischen Erfolg von Insektengesellschaften beiträgt. Die Aufgabenspezialisierung ist meist weder genetisch festgelegt noch starr, sondern ändert sich mit dem Alter und als Reaktion auf die Bedürfnisse der Kolonie. Typischerweise übernehmen junge Arbeiterinnen die Brutpflege, während sich ältere Arbeiterinnen auf risikoreiche Außenaufgaben wie die Nahrungssuche konzentrieren. In der Tat verschiebt sich (i) die Expression von Verhaltensgenen mit den Aufgaben der Arbeiterinnen und (ii) kann die Histonacetylierung die aufgabenspezifische Genexpression regulieren. Unsere Hypothese ist, dass zusätzliche Genregulationsmechanismen wie Histon- oder DNA-Methylierung beteiligt sind und bei der Regulierung der Arbeitsteilung zusammenwirken können. Wir wollen auch verstehen, wie all diese regulatorischen Prozesse auf externe Hinweise reagieren, welche Genexpression sie verändern und wie schnell sie die Genexpression verändern können. Zuvor haben wir die Arbeitsteilung, die Expression und die Funktionen aufgabenspezifischer Gene sowie die Bedeutung der Histon-Acetylierung für deren Expression bei der Ameise Temnothorax longispinosus analysiert. Die Theorie besagt, dass das Wechseln von Aufgaben Verschiebungen in der Reaktionsfähigkeit auf aufgabenbezogene Reize erfordert, und in der Tat haben wir ein Gen, Vitellogenin-like A (vg-like A), identifiziert, das die Aufgabenzuweisung und die Reaktionsfähigkeit auf soziale Reize reguliert: Sobald es durch RNAi ausgeschaltet wurde, reduzierten junge Arbeiterinnen die Brutpflege, erhöhten aber die Pflege der Nestgenossen, ein Verhalten, das normalerweise von älteren Arbeiterinnen gezeigt wird. Diese Verhaltensänderung war begleitet von einer vg-like A-abhängigen Verschiebung der Reaktion der Arbeiterinnen von Brut- zu erwachsenen Arbeiterinnenreizen. Ein experimenteller Aufbau ermöglichte es uns, die Aufgabe vom Alter zu entkoppeln, und die anschließende Transkriptomanalyse ergab, dass viermal mehr Gene mit der Aufgabe als mit dem Alter verbunden sind. Schließlich verhinderte die Verabreichung des Histon-Acetyltransferase (HAT)-Inhibitors C646 den Wechsel der Arbeiterinnen zurück zur Brutpflege, förderte aber den umgekehrten Wechsel von der Brutpflege zur Nahrungssuche. Die HAT-Hemmung hatte keinen Einfluss auf die Arbeiterinnen, die weiterhin die gleichen Aufgaben ausführten, was auf die Rolle der Histon-Acetyltransferase bei der Veränderung der Genexpression hinweist. Die HAT-Aktivität hält junge Arbeiterinnen in einem "Brutpflege-Modus", möglicherweise um zu verhindern, dass sie das Nest vorzeitig verlassen. Wir verwenden derzeit ChipSeq-Analysen, um Gene zu identifizieren, die mit de-acetylierten Histonen aufgrund der Hemmung von C646 assoziiert sind, und wir analysieren die damit verbundenen Veränderungen der Genexpression. In diesem Projekt vertiefen wir unser Verständnis der Regulation der Arbeitsteilung in sozialen Insekten, indem wir a) experimentell die Genregulation mit verschiedenen epigenetischen Inhibitoren beeinflussen, gefolgt von einer Verhaltensmessung und Chip-, RNA- und ATAC-Seq-Analysen, um den Verhaltensphänotyp mit der Genexpression und den Regulationsmechanismen, z. B. Spleißen, zu verknüpfen, b) Untersuchung der RNA- und DNA-Methylierung im Gehirn durch Bisulfit-Sequenzierung c) Untersuchung, welche Gehirnbereiche für die Verhaltensänderungen verantwortlich sind (z. B. Pilzkörper, Antennallappen).

Kolonie der Ameise Temnothorax longispinosus mit zwei Königinnen

 

Parasiteninterferenz in der Regulation der Wirtsgenexpression

gefördert durch die DFG im Rahmen des GRK 2526 GenEvo

In Kooperation mit Prof. Dr. Peter Baumann, JGU und Dr. Falk Butter, IMB

Doktorand: Tom Sistermans

Das Konzept des erweiterten Phänotyps (Dawkins, 1982) besagt, dass Gene nicht nur den Phänotyp ihres Trägers beeinflussen, sondern auch dessen biotische und abiotische Umwelt verändern. Insbesondere Parasiten mit komplexen Lebenszyklen manipulieren das Verhalten ihrer Zwischenwirte, um die Übertragung auf den endgültigen Wirt zu erhöhen, was von Veränderungen bereits vorhandener Merkmale bis hin zum Auftreten neuer Verhaltensweisen reicht. Veränderungen in der Genexpression des Wirts sind oft mit parasiteninduzierten phänotypischen Veränderungen verbunden. Wir stellen die Hypothese auf, dass Parasiten den Wirtsphänotyp manipulieren, um die Übertragung zu erhöhen, indem sie in die Genregulation des Wirts eingreifen, und sind daran interessiert, welche genregulatorischen Prozesse betroffen sind. Die Infektion von Temnothorax nylanderi Ameisenlarven mit dem parasitischen Cestoden Anomotaenia brevis verändert den Phänotyp des Erwachsenen stark. Parasitierte Arbeiterinnen zeigen verändertes Verhalten, Morphologie, chemisches Profil und eine Verlängerung der Lebensspanne. Wir konnten damit verbundene Veränderungen in der Genexpression zeigen, z.B. die Hochregulierung von Langlebigkeitsgenen. Dies deutet auf eine verbesserte Fähigkeit der infizierten Arbeiterinnen hin, mit oxidativem Stress umzugehen, was durch Experimente mit Paraquat unterstützt wurde. Der Zestode, der sich in seinem cysticercoiden Stadium im Gaster der Ameisen befindet, ist transkriptionell aktiv und setzt viele Proteine in den Wirt frei. In Zusammenarbeit mit Falk Butter haben wir das Proteom der Hämolymphe gesunder und infizierter Arbeiterinnen verglichen und mit dem des Cestoden gegenübergestellt. Die überwiegende Mehrheit der Proteine, die nur in infizierten Arbeitern gefunden wurden, stammten aus dem Cestoden. Bioinformatische Analysen sind im Gange, um die Funktionen der Proteine zu identifizieren und ihre Rolle bei der Beeinflussung der Genexpression zu klären. Um zu zeigen, dass parasiteninduzierte Veränderungen des Wirtsphänotyps aktiv vom Parasiten gefördert werden, werden wir untersuchen, wie der Cestodenparasit in die Genregulation des Wirts eingreift, welche genregulatorischen Mechanismen genutzt werden und ob diese Veränderungen dauerhaft sind oder aktiv aufrechterhalten werden müssen. Wir tun dies, indem wir a) das Transkriptom des Cestoden weiter untersuchen, um manipulative Transkriptionsmodifikatoren (Transkriptionsfaktoren, epigenetische Regulatoren) zu identifizieren und zu testen, ob sie in den Wirt freigesetzt werden, b) eine eingehende bioinformatische Analyse des Proteoms des Parasiten und der Hämolymphe von infizierten / nicht infizierten Arbeitern durchführen, um freigesetzte Proteine zu identifizieren und sie anschließend in gesunde Arbeiter zu injizieren, um ihre Funktion zu untersuchen, c) Untersuchung von Histonmodifikationen und DNA-Methylierung im Zusammenhang mit der Parasiteninfektion und Verknüpfung mit den beobachteten Veränderungen der Genexpression, d) Kontrastierung des Transkriptoms während verschiedener Entwicklungsstadien/Körperteile infizierter/uninfizierter Ameisen, da die Infektion während des Larvenstadiums auftritt, d) Beseitigung der Infektion mit Antihelminthika und Analyse der Veränderungen des Phänotyps, einschließlich der Genexpression und regulation, und e) Phenotypisierung von Wirts- und Cestodenkandidatengenen mit RNAi.

   

Arbeiterinnen der Ameise Temnothorax nylanderi (rechts) infiziert mit dem Bandwurm Anomotaenia brevis, im Vergleich zu einer nicht infizierten Arbeiterin (links). Cysticercoide Larve des Bandwurms Anomotaenia brevis (Photo: Benjamin Weiss)

 

Maschinenlernen zur Vorhersage von Geruchsrezeptor-Ligand Interaktionen

gefördert durch das Emergent AI Center der Carl-Zeiss Stiftung

In Kooperation mit Prof. Miguel Andrade, Dr. Romain Libbrecht, Dr. Carlotta Martelli, JGU Mainz

Doktorandin Marah Stoldt

Die Biologie ist voll von Beispielen, in denen die Evolution zur Entstehung intelligenter Systeme in einem breiten Spektrum von Komplexitäten geführt hat, von denen das menschliche Gehirn nur ein Extrem darstellt. Doch während das Studium des Gehirns zweifellos von Bedeutung ist, um etwas über die Entstehung von Intelligenz und Bewusstsein zu erfahren, kann seine Komplexität mit etwa 100 Milliarden Neuronen unsere Fähigkeit behindern, frühe Schritte der Intelligenzevolution zu untersuchen. Interessanterweise haben sich im Laufe der Evolution auch andere intelligente Systeme entwickelt. In diesem Projekt schlagen wir vor, uns auf die evolutionäre Entstehung von Kognition in Insektengesellschaften zu konzentrieren. Interaktionen sozialer Insekten, von denen einige Kolonien bilden, die bis zu 300 Millionen Individuen umfassen können, sind nicht weniger komplex und anpassungsfähig als Nervensysteme: Insekten bieten einen alternativen Ansatz für die Untersuchung der Entstehung intelligenter biologischer Systeme. Allein 15.000 von ihnen sind Ameisen, die eine große Variation in ihrer sozialen Organisation und Koloniekomplexität aufweisen. Die meisten Insekten leben in einer chemischen Welt, so dass Geruchsrezeptoren (ORs) eine wichtige molekulare Rolle bei Wahrnehmung, Kognition und Kommunikation spielen. Ameisen kommunizieren innerhalb ihrer Kolonien über chemische Signale und haben eine große und neuartige Klade von Geruchsrezeptor (OR)-Genen entwickelt. Diese Proteine binden Chemikalien, um eine neuronale Reaktion (sensorische Wahrnehmung) auszulösen. In einer einzigen Ameisenart können bis zu 400 verschiedene OR-Gene vorkommen, die eine Proteinfamilie bilden und im Laufe der Evolution der Sozialität durch Genduplikation entstanden sind. Die Evolution der OR-Familie ist sehr dynamisch. Duplizierte Gene spezialisieren sich wahrscheinlich darauf, ihre Bindungsstellen für die Erkennung neuer Moleküle anzupassen (Neofunktionalisierung), was wiederum die sensorischen Funktionen der Art, die das duplizierte Gen besitzt, erhöht. Es ist auch bekannt, dass Deletionen von ORs vorkommen. Zum Beispiel sind soziale Parasiten, Ameisen, die ihren sozialen Lebensstil verloren haben, durch einen großen Verlust von Geruchsrezeptorgenen gekennzeichnet, was ein weiterer Beweis dafür ist, dass die OR-Evolution eng mit der Sozialität verbunden ist. Expansionen und Kontraktionen der OR-Familie hängen also mit den sozialen und Verhaltensmerkmalen von Ameisenarten zusammen. Welches bestimmte molekulare Geruchsmolekül ein bestimmter OR in einer bestimmten Spezies anspricht, ist jedoch weitgehend unbekannt. In der Tat wissen wir wenig über die spezifischen Funktionen der einzelnen ORs. Teilinformationen gibt es für einige wenige ORs in einigen Ameisenarten, und auch für die entsprechenden ORs in anderen Insektenarten, die keine Ameisen sind. Insbesondere die Fruchtfliege Drosophila melanogaster als (nicht-soziale) Modellspezies hat eine ganze Reihe von charakterisierten ORs. D. melanogaster bietet somit einen sehr interessanten Kontrast mit molekularen Informationen und Möglichkeiten zur experimentellen Überprüfung. Leider ist selbst für die gut untersuchte D. melanogaster die funktionelle Charakterisierung ihrer ORs unvollständig: Die Entwicklung von Methoden, um eine Beziehung zwischen den Proteinsequenzen einer Familie und ihren molekularen Zielen zu finden, ist notwendig, um unser Wissen und unsere Forschung über die Funktion der OR-Familie voranzutreiben. Wir passen Methoden des maschinellen Lernens für diese Aufgabe an, da wir mit einer Vorhersageaufgabe konfrontiert sind, bei der die Anzahl der biologischen Merkmale relativ klein ist, die Merkmale heterogen und von unbekanntem Beitrag sind und die Menge der Trainingsdaten begrenzt ist. Wir überwinden dieses Manko, indem wir die molekularen und verhaltensbezogenen Merkmale mit der höchstmöglichen Präzision kodieren.

 

Die funktionale Basis der Fekundität – Langlebigkeitsrelation bei der Ameise Temnothorax rugatulus

gefördert durch die DFG innerhalb der Forschungsgruppe 2281

in Kooperation mit Dr. Barbara Feldmeyer, BiK F Senckenberg, Frankfurt

Doktorandin: Marina Choppin

Soziale Insektenköniginnen weisen eine außerordentlich lange Lebensdauer auf und sind sehr fruchtbar. Bei den meisten anderen Tieren werden diese beiden lebensgeschichtlichen Merkmale gegeneinander aufgewogen, d. h. Individuen, die viel in die Fortpflanzung investieren, zahlen den Preis einer geringeren Langlebigkeit. Projekte in unserer Forschungsgruppe zielen darauf ab, ein tieferes Verständnis der ultimativen und proximaten Basis dieser Umkehrung des Verhältnisses von Langlebigkeit und Fruchtbarkeit zu erlangen. Hier konzentrieren wir uns auf die Ameise Temnothorax rugatulus, bei der wir zeigen konnten, dass eine experimentelle Fertilitätsinduktion bei Arbeiterinnen zu einer Verlängerung der Lebensspanne führte, was darauf hindeutet, dass die beiden Merkmale sogar innerhalb jeder Kaste positiv miteinander verbunden sind. Die kleineren Mikrogynenköniginnen können aufgrund einer höheren Stoffwechselrate die gleiche Fekundität beibehalten, sind aber nicht in der Lage, die Eierlegerate zu erhöhen. Die größeren Makrogynen können jedoch ihre Fekundität erhöhen, wenn die Eier entfernt werden, und wir analysieren derzeit, wie dies die Genexpression beeinflusst. Eine abgeschlossene Transkriptomanalyse, die Gehirn und Fettkörper von jungen und alten Königinnen, die sich auch in der Fruchtbarkeit stark unterschieden, kontrastierte, zeigte die Bedeutung mehrerer Langlebigkeitsgene und wies auf bekannte Alterungswege hin, wie z.B. Toll und TOR-Signalisierung. Derzeit klären wir die funktionelle Grundlage der Umkehrung der Relation von Fruchtbarkeit und Langlebigkeit in dieser Ameise auf, indem wir die Regulation und Konnektivität von Kandidatengenen in genregulatorischen Pfaden analysieren. Wir führen eine Reihe von experimentellen Manipulationen mit Hilfe von RNAi durch, um kausale Zusammenhänge zwischen verschiedenen Genen und Signalwegen zu demonstrieren und die Wirkung von Kandidatengenen auf die Fekundität und Langlebigkeit von Königinnen und Arbeiterinnen aufzudecken. Darüber hinaus untersuchen wir epigenetische Mechanismen, die die Expression in diesen Pfaden regulieren, indem wir experimentell die Histon-(De-)Acetylierung und DNA-Methylierung hemmen. Danach analysieren wir nicht nur, wie sich diese Manipulationen auf die Fähigkeit der Königinnen und Arbeiterinnen auswirken, ihre Fruchtbarkeit zu verändern, sondern wir schliessen ChipSeq, Bisulfit-Sequenzierung und RNA seq Analysen an, um direkt zu überprüfen, wie diese epigenetischen Prozesse und damit die Genregulation beeinflusst wurden. Unsere Ergebnisse deuten auf einen Einfluss der Ernährung und insbesondere des Proteingehalts auf die Fruchtbarkeit und Langlebigkeit der Ameisen hin. Unser Projekt setzt auf mehreren Ebenen an und konzentriert sich auf die beiden am stärksten divergierenden weiblichen Kasten, Arbeiterinnen und Makrogynen. Unser Projekt wird somit zum Verständnis der proximalen Mechanismen und der letztendlichen Faktoren beitragen, die zur Umkehrung der Relation von Fruchtbarkeit und Langlebigkeit bei sozialen Insekten führen.

Macrogyne (links) und Mikrogyne Königin (rechts) der Ameise Temnothorax rugatulus
(Photo Romain Libbrecht)

Umkehrung der Fekundität und Langlebigkeitsrelation innerhalb sozialen Transitionen bei Ameisen

gefördert durch die DFG innerhalb der Forschungsgruppe 2281

in Kooperation mit Dr. Volker Nehring, Univ. Freiburg und Dr. Romain Libbrecht, JGU Mainz

Doktorandin: Megha Majoe

Die Untersuchung der Umkehrung des Kompromisses zwischen Fruchtbarkeit und Langlebigkeit bei sozialen Insekten liefert wichtige Erkenntnisse über die Modulation der Seneszenz. Bisher ist es in Studien nicht gelungen, gemeinsame molekulare Regulatoren des Alterns bei sozialen Insekten zu finden, möglicherweise, weil unkontrollierte ökologische Variationen zwischen den typischen Studienarten Schlüsselfaktoren, die das Altern regulieren, verdecken. Wir gehen dieses Problem mit einem vergleichenden Ansatz an, der sich auf Ameisen konzentriert, um Seneszenz-Regulatoren zu identifizieren, die unabhängig von der spezifischen Ökologie oder phylogenetischen Position einer Modellart sind. Bei den meisten Ameisen können die Arbeiterinnen haploide Männchen produzieren. Sie tun dies normalerweise, wenn die Königin stirbt, um ihre direkte Fitness zu erlangen. Allerdings können Arbeiterinnen die Königin normalerweise nicht vollständig ersetzen, da ihnen die Fähigkeit fehlt, diploide Königinnen und Arbeiterinnen zu produzieren. Interessanterweise haben sich bei Ameisen wiederholt zwei alternative Arbeitertypen entwickelt: totipotente Arbeiterinnen, die sowohl Männchen als auch Weibchen produzieren können, und sterile Arbeiterinnen, die keine lebensfähigen Nachkommen produzieren können. Zusätzlich zu diesen physiologischen Einschränkungen hängt die Chance einer Arbeiterin auf eine direkte Fortpflanzung auch von lebensgeschichtlichen Parametern auf Kolonieebene ab, wie z.B. der Koloniegröße und der Anzahl der Königinnen, was wiederum die Alterungsmechanismen der Arbeiterinnen beeinflussen sollte. Wir untersuchen, wie Kaste (Königin oder Arbeiterin), Fruchtbarkeit (eierlegend oder nicht) und Alter (jung oder alt) die Genexpression bei 15 Ameisenarten beeinflussen. Wir haben sorgfältig Arten mit unterschiedlicher Koloniegröße und Königinnenzahl ausgewählt, um den Einfluss des Reproduktionspotenzials der Arbeiterinnen auf die Seneszenz unabhängig von der Ökologie und der phylogenetischen Position der Art zu quantifizieren. Zwei Faktoren, die bei vielen Arten das Leben verlängern, sind die Widerstandsfähigkeit gegen oxidativen Stress und die Belastung durch Krankheitserreger. Es wurde vorgeschlagen, dass soziale Insektenköniginnen länger leben, weil Arbeiterinnen sie vor diesen Umweltstressoren schützen und/oder sie mit genügend Ressourcen versorgen, um aktive Reparatur- und Abwehrmechanismen aufrechtzuerhalten. Wir untersuchen experimentell, ob sich Ameisenarbeiterinnen mit unterschiedlichem Reproduktionspotenzial (über und innerhalb von 15 Arten) auch in ihrer Widerstandsfähigkeit gegenüber oxidativem Stress und immunologischen Herausforderungen unterscheiden. Insgesamt liefert dieses vergleichende Projekt über 15 Ameisenarten hinweg Einblicke in die molekularen und physiologischen Mechanismen, die der Alterung bei Ameisen zugrunde liegen, wie Fruchtbarkeit mit Langlebigkeit sowohl bei Königinnen als auch bei Arbeiterinnen zusammenhängt, und unser allgemeines Verständnis der Umkehrung des Kompromisses zwischen Fruchtbarkeit und Langlebigkeit vor dem Hintergrund von Übergängen in der fortgeschrittenen sozialen Evolution.

Kolonie der Ameise Temnothorax rugatulus mit einer Königin in der Mitte (Photo: Romain Libbrecht)

 

Die molekulare Basis der Verwendung sozialer Information bei der Honigbiene (Apis mellifera)

Gefördert durch die DFG
In Kooperation mit Dr. Christoph Grüter, Univ. Bristol, UK

Doktorandin: Anissa Kennedy

Lernen von anderen, d. h. soziales Lernen, ist in der Natur weit verbreitet und hilft Tieren, lokal adaptive Informationen zu erwerben. Doch während soziales Lernen eine kostengünstige und risikoarme Strategie zum Erwerb von Informationen sein kann, ist es auch anfällig für den Erhalt veralteter, unzuverlässiger und sogar maladaptiver Informationen. Infolgedessen nutzen Tiere soziales Lernen oft nur dann, wenn dies die beste Strategie ist. Honigbienen verfügen über eine der ausgefeiltesten Formen des sozialen Lernens in der Tierwelt, den Schwänzeltanz. Wie bei anderen Tieren auch, ignorieren einige Bienen diese sozialen Informationen und verlassen sich bei der Nahrungssuche stattdessen auf sogenannte private Informationen (d.h. räumliche Erinnerungen) oder individuelle Erkundung (d.h. Scouting). Während der Ökologie und Ökonomie des sozialen Lernens viel Aufmerksamkeit geschenkt wurde, ist über die molekularen und neuronalen Grundlagen des sozialen Lernens wenig bekannt. Das Aufkommen der Genomik hat das Studium des Verhaltens revolutioniert und wir sind nun in der Lage, die Expression von Tausenden von Genen in bestimmten Bereichen des Gehirns zu messen, um die molekulare Basis des Sozialverhaltens besser zu verstehen. Ziel dieses Projektes ist es, zu testen, ob unterschiedliche Strategien der Informationsnutzung (soziales Lernen vs. private Informationsnutzung vs. individuelle Exploration) mit bestimmten Genexpressionssignaturen in zwei wichtigen Bereichen des Insektengehirns, den Pilzkörpern (MB) und den Antennallappen (AL), in Verbindung gebracht werden können. Genauer gesagt planen wir, vier Fragen zu beantworten: (1) Ist die Abhängigkeit von sozialem Lernen, d.h. die Dekodierung von Schwänzeltänzen, mit einer charakteristischen neurogenomischen Signatur verbunden? (2) Sind insbesondere Gene, die die Belohnungswahrnehmung vermitteln, kausal für den Einsatz von sozialem Lernen verantwortlich? (3) Beeinflusst die erfolgreiche Nutzung von sozialem Lernen die Genexpression anders als die Nutzung privater Informationen? (4) Sind Unterschiede in der Nutzung von sozialer vs. privater Information über die Zeit konsistent? Eine Hypothese des Projekts ist, dass Gene, die an der Belohnungswahrnehmung und Motivation beteiligt sind (z.B. Octopamin, Dopamin, Katecholamin, Glutamat-Signalisierung), eine wichtige Rolle bei der Vermittlung von sozialem Lernen spielen. Wir werden diese vier Fragen angehen, indem wir Verhaltensexperimente, Next-Generation-Sequencing-Technologie und neurochemische Behandlungen (biogene Amine und RNA-Interferenz) kombinieren, um soziales Lernen bei Honigbienen zu untersuchen. Honigbienen sind aufgrund ihrer leicht zu untersuchenden Schwänzeltänze, ihrer Zugänglichkeit für Experimente und der Verfügbarkeit eines gut annotierten Genoms ein ideales Modellsystem. Die Erkenntnisse aus diesem Projekt werden wahrscheinlich Einblicke in die molekularen Grundlagen dieser einzigartigen Form der Kommunikation geben, aber auch allgemeinere neuronale Prozesse aufdecken, die beim sozialen Lernen eine Rolle spielen.

Eine Arbeiterin der Honigbiene (Apis mellifera) auf der Nahrungssuche

 

Vergleichende Genomik von sklavenhaltenden Ameisen und ihren Wirten

Gefördert durch die DFG

In Kooperation mit Prof. Dr. Erich Bornberg-Bauer, Univ. Münster, Prof. Dr. Jürgen Heinze, Univ. Regensburg, Dr. Barbara Feldmeyer, Bik-F Senckenberg, Frankfurt

Ziel des Projekts ist es, genomische Spuren der parallelen Evolution einer der bizarrsten Lebensformen sozialer Insekten, der Sklavenhaltung bei Ameisen, zu finden. Arbeiterinnen von sklavenhaltenden Ameisen plündern Brut aus den Nestern eng verwandter Ameisenarten, die nach ihrer Emergenz als Sklaven in der sklavenhaltenden Kolonie dienen. Da die Evolution über verschiedene Zeitskalen hinweg unterschiedliche genomische Mechanismen beinhaltet, werden wir auf mögliche Signale der Anpassung an das Sklavenhalten auf den Ebenen der Genregulation, der kodierenden Sequenzen und der Gen- oder Domänenverluste, -gewinne und -umlagerungen testen. Dazu werden wir die Genome von drei verwandten, aber konvergent entwickelten sklavenhaltenden Ameisen mit den Genomen von zwei ihrer Wirtsarten vergleichen. Um die statistische Aussagekraft zu erhöhen, werden diese Daten durch Daten aus einer laufenden Genomanalyse bei einem weiteren Paar von Sklavenmachern und Wirten sowie Transkriptomen von weiteren Sklavenhaltern, Wirten und zwei verwandten Arten, die nicht von Sozialparasiten ausgebeutet werden, ergänzt.

Arbeiterin der sklavenhaltenden Ameise Temnothorax americanus (links) interagiert mit einer versklavten Ameisenarbeiterin der Art Temnothorax longispinosus (Photo Romain Libbrecht).

 

Publikationen

131 publikationen in peer-reviewed journals

H-index = 39, 5077 citations (Google Scholar, December 21^st, 2022)

 

Buch

Foitzik S., Fritsche O. (2021) Empire of Ants: The Hidden Worlds and Extraordinary Lives of Earth's Tiny Conquerors. The Experiment, New York, USA

 

2022/ im druck

1. Choppin, M., Schall, M., Feldmeyer, B., Foitzik, S. Protein-rich diet decreases survival, but does not alter reproduction, in fertile ant workers. Frontiers in Ecology and Evolution, in press
2. Feldmeyer, B., Gstoettl, C., Wallner, J., Jongepier, E., Séguret, A., Grasso, D., Bornberg-Bauer, E., Foitzik, S., Heinze, J. (2022) Evidence for a conserved queen-worker genetic toolkit across slave-making ants and their ant hosts. Molecular Ecology, 31, 4991– 5004 https://doi.org/10.1111/mec.16639
3. Bar, A., Marom C., Zorin N., Gilad T., Subach A., Foitzik S., Scharf I. (2022) Desert ants learn to avoid pitfall traps while foraging. Biology, 11, 897. https://doi.org/10.3390/biology11060897
4. Mier P., Fontaine JF., Stoldt M., Libbrecht L., Martelli C., Foitzik S., Andrade-Navarro MA. (2022) Annotation and analysis of 3,902 odorant receptor protein sequences from 21 insect species provide insights into the evolution of odorant receptor gene families in solitary and social insects. Genes 2022 May 20;13(5):919. doi: 10.3390/genes13050919.
5. Stoldt, M., Macit, M.N., Collin, E., Foitzik, S. (2022) Molecular (co)evolution of hymenopteran social parasites and their hosts. Current Opinion in Insect Science, Volume 50, 100889; https://doi.org/10.1016/j.cois.2022.100889
6. Gilad, T., Dorfman A., Subach A., Libbrecht, R., Foitzik, S., Scharf S (2022) Evidence for the effect of brief exposure to food, but not learning interference, on maze solving in desert ants. Integrative Zoology, 00, 1– 11. https://doi.org/10.1111/1749-4877.12622
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